中了飞段的咒术而牺牲。为了替阿斯玛报仇，鹿丸等人结成新的小队，与卡卡西一道向飞段和角都挑战。鹿丸运用过人的智慧打败了强敌飞段，而鸣人也终于学成了新术“风遁·螺旋手里剑”，来到战场支援，一击打倒了角都，赢得胜利。
此时佐助认为自己已经获得了超越大蛇丸的力量而突然向大蛇丸攻击，破解了他的转生忍术，打倒了大蛇丸。佐助找到了大蛇丸原先的部下水月、香燐和重吾，四人组成名为“蛇”的小队，为了寻找鼬而展开行动。在此期间，佐助与“晓”的迪达拉遭遇并交战，迪达拉败于佐助手下，为了证明自己的艺术而自爆，佐助却躲在了万蛇的体内而躲过一劫。迪达拉的队友、戴着面具的“晓”的新成员“阿飞”本以为也死于爆炸之中，但“阿飞”却突然在“晓”的首领佩恩面前出现，并自称为“宇智波斑”，以幕后黑手的姿态现身。
自来也为了获取“晓”的情报而潜入雨隐村，在那里遇到佩恩和小南，并认出佩恩就是自己昔日的徒弟长门。虽然自来也启动仙人模式与佩恩六道交战，但还是不敌轮回眼的力量。自来也为了得到敌人的情报而牺牲，临终前让深作仙人将情报带回木叶。
佐助终于找到了鼬，和鼬展开激烈的战斗，两人各自施展自己的绝技发动攻击。佐助由于查克拉耗尽而导致隐藏在体内的大蛇丸重新现身，但鼬却利用须佐能乎手里的十拳剑封印了大蛇丸。不过鼬由于身患重病，在激烈的战斗过后就倒地身亡。佐助也因力量耗尽而倒下，被“阿飞”带走，“阿飞”告诉了他关于鼬的真相。佐助得知了鼬想要保护自己和村子的心意，而决定毁灭木叶隐村。佐助将“蛇”小队改名为“鹰”，为了得到“晓”的帮助而答应他们前往云隐村捕获八尾。
鸣人得知自来也牺牲的消息而大为悲痛，为了替自来也报仇而决定前去妙木山修炼仙术。此时佩恩六道突然对木叶隐村发动攻击，并几乎将村子毁灭了，连卡卡西也在和天道的交战中牺牲。学会仙术的鸣人回到村子，接连打败了六道中的五人，在与天道交战中由于目睹雏田为保护自己而重伤，导致体内的九尾暴走，此时鸣人的父亲第四代火影突然出现在鸣人的精神世界中，阻止了九尾。鸣人由于父亲的帮助而重新回到战场，打倒了佩恩天道。鸣人找到了佩恩的本体长门所在的位置，说服长门重新找回昔日的理想，长门施展轮回天生之术让包括卡卡西在内的已经牺牲的木叶村的忍者复活，自己也因此而死去。鸣人由于保护了村子而成为英雄，得到村人的认可。
雷影因为弟弟奇拉比被佐助抓走而暴怒，决定召开五影会谈以制裁“晓”。纲手在之前的战斗中