村的干柿鬼鲛一同来到木叶，似乎是以鸣人体内的九尾作为目标，并且是受到名为“晓”的组织的命令。佐助得知鼬回到村子，向鼬发起挑战，但却遭到惨败。此后，自来也为了寻找新任火影的候补人选纲手，同时也为了帮助鸣人修行，而和鸣人一起外出寻找纲手的下落。
大蛇丸找到纲手，希望她能治疗自己的双手，并提出可以让她再次见到她最重视的两人的条件。纲手为此犹豫不决，这时鸣人和自来也找到了她。纲手对继任火影一事心灰意冷，但她看到鸣人为了成为火影的梦想而刻苦修行的样子，也逐渐改变了想法。之后纲手拒绝了大蛇丸的请求，昔日的三忍兵刃相见，鸣人也终于练成了自来也所传授的螺旋丸，重创大蛇丸的部下兜。最后大蛇丸离开木叶被逼退，纲手跟随自来也和鸣人回到木叶，成为第五代火影。
佐助因为鸣人实力的飞速成长而感到焦虑，这时大蛇丸的使者音忍五人众前来说服他离开木叶前往音隐村。佐助为了得到最强的力量以向鼬复仇，而离开了村子去找大蛇丸。鸣人、鹿丸等人结成五人小队前去追赶佐助，途中分别与音忍四人众以及随后赶到的君麻吕展开战斗，期间得到了砂隐村援军的助力，好不容易才将敌人一一击败。鸣人追上了佐助，但佐助不打算回到村子，两人在终末之谷使出浑身解数展开激战，最后鸣人还是功亏一篑，败在佐助手下而没能挽留佐助。之后鸣人为了变强而与自来也外出修行。
第二部
在外修行两年的鸣人回来了。但此时的“晓”也开始蠢蠢欲动，已经成为砂隐村风影的我爱罗被“晓”成员迪达拉和蝎抓走。鸣人和卡卡西小组为了救出我爱罗而前往砂隐村，并找出了“晓”的根据地，但我爱罗已经被抽离尾兽而死亡。愤怒的鸣人不顾一切地追赶迪达拉，而小樱和砂忍者村的千代婆婆联手与蝎交战，最终将蝎打倒。千代婆婆牺牲自己的生命，使用转生忍术将我爱罗复活，鸣人他们回到木叶隐村。
卡卡西由于劳累过度而住院，暗部的大和代替卡卡西带领第七班，新的成员佐井也加入了队伍。他们利用从蝎那里得到的情报，前往天地桥打听有关佐助的消息。但佐井实际上却是奉上司团藏的命令执行暗杀佐助的极秘任务，本打算执行任务的他在看到鸣人与佐助的羁绊之后改变了想法。鸣人等人终于在大蛇丸的根据地与佐助重逢，但佐助仍然不打算回心转意，还是选择和大蛇丸一起离开。而佐井则因为这一任务的契机成为了鸣人他们的同伴。
鸣人为了学会比螺旋丸更强的术而展开修行，此时“晓”的成员飞段和角都为了捕获九尾而入侵木叶，与第十班的成员交战，阿斯玛在这一战中